En el día actual, científicos en el Ártico descubren un objeto misterioso con un motivo rojo, blanco y azul.
En marzo de 1942, el oficial nazi Johann Schmidt (Hugo Weaving) y sus hombres invaden un castillo en Tønsberg, Noruega, para robar un misterioso hipercubo al que Schmidt llama "la joya del cuarto del tesoro de Odín." En New York City, Brooklyn, Steve Rogers (Chris Evans) es rechazado para el servicio militar de la Segunda Guerra Mundial como 4F. El amigo de Rogers, el Sgto James "Bucky" Barnes (Sebastian Stan), lleva a Rogers a la exhibición de las maravillas modernas del mañana, donde el famoso inventor Howard Stark (Dominic Cooper) les muestra un coche experimental de vuelo. Rogers se desliza en un centro de reclutamiento para intentar ser reclutado de nuevo. Cuando Barnes intenta disuadirlo, la ferviente convicción de Rogers acerca de servir a su país llega a oídos del expatriado científico bavierano el Dr. Abraham Erskine (Stanley Tucci), que está con la Reserva Científica y Estratégica del Gobierno de los EE.UU. Recluta a Rogers a un escuadrón de soldados en el campamento de Lehigh en el estado de Nueva York. Allí, al mando del coronel Chester Phillips (Tommy Lee Jones) y la directora de la RSS Peggy Carter (Hayley Atwell), uno será elegido como el primero de un experimento de "super-soldados". Phillips sugiere a Gilmore Hodge (Lex Shrapnel), pero un acto de la valentía auto-sacrificante de Rogers convence a Erskine de utilizar Rogers. En Europa, Schmidt y el científico Arnim Zola (Toby Jones) tratan de aprovechar el poder del hipercubo con forma de cubo.
En un laboratorio secreto detrás de una tienda de antigüedades en Brooklyn, Erskine y otros se reúnen con el senador Brandt (Michael Brandon) y el empleado del Departamento de Estado de los Estados Unidos Fred Clemson (Richard Armitage) mientras a Rogers le dan micro-inyecciones de suero y es rociado con lo que Erskine llama "vita-rayos". Rogers emerge de una cámara alto y musculoso - y sus habilidades son puestas a prueba inmediatamente después de que Clemson es expueesto como el asesino Heinz Kruger, que mata a Erskine. Rogers le persigue mientras Kruger huye a un coche, pero Carter mata al conductor. Rogers finalmente saca a Kruger de un submarino, pero Kruger se suicida con una cápsula de cianuro.
Con el experimento muerto, Brandt le pone a Rogers un traje colorido y recorre el país promocionando bonos de guerra. Rogers, llamado ahora el Capitán América, hace una gira por los teatros de Estados Unidos interpretando a su personaje,donde golpea a un hombre disfrazado de Adolf Hitler en cada función teatral. También comienzan a venderse cómics sobre el Capitán América. Sin embargo, en un show para los soldados de EE.UU. en Italia en noviembre de 1943, se burlan de Rogers. Cuando escucha que Barnes es uno de varios de los soldados capturados por Schmidt, también conocido como el Cráneo Rojo, Rogers convence a Carter y a Stark para transportarlo a las líneas enemigas para una misión de rescate en solitario. Entrar en lo que resulta ser una base para el grupo privado de terroristas del Cráneo, HYDRA, él libera a Barnes y a los otros, y brevemente se enfrenta al Cráneo - el primer súper-soldado de Erskine antes del escape del científico. El Cráneo y Zola se retiran, y Rogers regresa los hombres a la base, junto con las armas de alta tecnología que utilizan energía del hipercubo.
Para destruir las bases de HYDRA, Rogers recluta a un equipo que consta de Barnes, Timothy "Dum Dum" Dugan (Neal McDonough), Gabe Jones (Derek Luke) , Jim Morita (Kenneth Choi), James Montgomery Falsworth (JJ Feild), y Jacques Dernier (Bruno Ricci). Adoptando un escudo circular hecho de una sustancia a la que Stark llama vibranium, que absorbe las vibraciones, Rogers y su equipo sacan todo, salvo una base. Por último, Rogers y Barnes se cuelgan en un tren de transporte de Zola, durante la batalla, Barnes cae en un barranco profundo.
Rogers, utilizando la información que Phillips ha recogido de Zola, lleva a los comandos del último reducto del Cráneo. Rogers se apresura hacia el jet del Cráneo mientras éste despega en una misión para destruir los EE.UU. utilizando la energía del hipercubo. Antes de saltar al Jet, Rogers besa a Carter y luego, una vez arriba del Jet, se enfrenta al Cráneo. El Cráneo intenta utilizar el hipercubo pero en su lugar se desintegra en la luz que dispara hacia el espacio. El hipercubo se derrite por el avión y cae a la Tierra. Como Carter escucha en la radio, Rogers estrella el destrozado avión en el Ártico. Stark recupera el hipercubo pero el avión de HYDRA nunca es encontrado y Rogers es declarado muerto en combate.
En el día de hoy, Rogers se despierta en una habitación diseñada para aparecer como si estuviera todavía en la década de 1940, pues se escucha un partido de béisbol de aquellos años por la radio -narrado en la versión mexicana por el locutor "Mago" Septién-. Pero Rogers deduce la verdad y escapa a Times Square; allí es alcanzado por el líder de S.H.I.E.L.D., Nick Fury, (Samuel L. Jackson) e informado que ha estado dormido durante casi 70 años, y querían prepararle para su reingreso al tiempo actual.
En una escena post-créditos, Fury se acerca a Rogers en un gimnasio, y le dice que tiene una misión para él, seguido del teaser trailer de Los Vengadores.
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